土壤具有明显的生命特征，土壤微生物分泌的各种胞外酶能够催化土壤有机质的分解，对生态系统碳、氮、磷等养分循环过程起着重要的调控作用。土壤胞外酶化学计量特征（EES）和胞外酶活性比值（EEA）反映了微生物获取养分的有效性和对资源的需求。当前越来越多的证据表明，在生态系统中，由酶催化的土壤有机质转化和降解过程，更多的可能性是由微生物群落驱动的。大多数证据也显示：在经典的酶驱动的地球系统模式中，胞外酶是微生物调节土壤有机质分解的主导因素，但是忽略了土壤微生物功能结构与胞外酶活性之间的关系。因此，了解土壤微生物群落结构及其养分限制如何控制酶催化土壤有机质的转化，对于在全球变化模式下生态系统土壤碳动态研究具有重要意义。

　　生态环境研究室王云强生态水文团队杨阳副研究员联合了加拿大阿尔伯塔大学、西北农林科技大学、中科院沈阳应用生态研究所、中科院西北生态环境资源研究院、四川农业大学等多家科研团队，首先建立了土壤微生物和胞外酶参与的土壤有机碳循环潜在关联示意图（图1），进而评估了黄土高原地区不同年限（1、5、10、15、25和30年）草地恢复区的微生物营养限制及其与土壤微生物群落结构的相关性，并通过分析了EES（包括参与碳（C）、氮（N）、磷（P）循环的相关酶），非生物因素（土壤pH值、土壤湿度（SM）、有机碳（SOC）、总氮（STN）、总磷（STP），及其元素比率）和生物因素（土壤微生物碳（SMBC）、氮（SMBN）和磷（SMBP）及其元素比率）。

　　图1 土壤微生物和胞外酶参与的土壤有机碳循环概念图

　　结果表明，随着草地恢复年限的增加，土壤EEAs和酶C:N逐渐增加，而酶N:P逐渐减小。此外，参与土壤C、N和P循环相关酶比的自然对数为1:1.08:1.28，偏离了1:1:1，说明微生物对参与土壤C、N和P循环相关酶的投入在恢复年限之间存在明显差异。在识别土壤EES对微生物养分的限制时，我们发现土壤微生物受土壤N和P水平的共同限制，但逐渐由P限制向N限制转变，且N限制随着恢复年限的增加而加剧（图2）。此外，土壤微生物C:N:P与土壤EES显示出较强的相关性，说明土壤EES更加依赖于微生物资源有效性（Yang, et al., SBB, 2020）。

　　图2 草地恢复过程中土壤胞外酶参与微生物养分限制　 

　　对于土壤微生物群落结构，土壤细菌的优势菌群包括放线菌门、变形菌门和酸杆菌门(相对丰度> 5%)；土壤真菌的优势菌包括子囊菌门、担子菌门和壶菌门(相对丰度> 5%)。相关分析表明，酸杆菌相对丰度与AG:NAG、NAG:AP呈正相关；变形菌门的相对丰度与AG:NAG呈正相关，与AG活性呈负相关。对于真菌，担子菌门和子囊菌门的相对丰度与NAG活性、NAG:AP呈正相关，与AG:NAG呈负相关。总的来说，真菌门(子囊菌门、担子菌门)和细菌门(酸杆菌门)的相对丰度与外酶化学计量比密切相关（图3），最终导致土壤微生物从生长缓慢的寡营养类群向快速生长的共生营养类群的转变，这些由外酶化学计量比驱动的微生物群落组成和结构的差异，反映了草地恢复后土壤微生物参与的碳循环特征（Yang, et al., AGEE, 2021）。由于不同微生物分泌的多种胞外酶都参与土壤有机碳的转化和降解，因此未来的研究应当明确挖掘其相对应的微生物功能基因，以便在后续研究中能够单独考虑这些基因，从土壤微生物的角度为优化土壤碳动态模型提供一条新的途径。

　　图3 土壤微生物主要优势类群与土壤胞外酶活性的相关性

　　在全球变化方面，土壤微生物多样性是影响地下生态系统结构和功能的关键因素之一。然而，关于微生物多样性对多种全球变化因子的响应仍知之甚少。作者基于237篇已发表论文中收集到的数据进行了一项全球Meta分析，探讨了多种全球变化因素（CO₂浓度升高（eCO₂）、气候变暖、氮沉降增加（eN）、干湿循环、干旱、降水减少（降水（-））和降水增加（降水（+））对不同生态系统（农田、草地、森林、灌木地、沙漠、湿地和冻土区）微生物多样性（香农指数）的影响（图4，Yang, et al., SBB, 2021）。

　　全球变化使土壤细菌和真菌多样性分别平均减少了2.9％和3.5％（图5）。对于每个全球变化因子，降水（-）、eN、干湿循环和干旱对土壤微生物多样性的效应值均为负值，而eCO₂、气候变暖和降水（+）的效应值均为正值。这一现象是由年均温（MAT）和土壤环境因素（尤其是土壤pH值、容重和有机碳含量）的变化引起，而非年均降水量所致。此外，土壤微生物多样性的效应值大小随着MAT的增加而呈线性下降趋势，这表明微生物多样性在全球尺度上高度依赖于气候条件。此外，全球变化因子间的两者或三者交互作用加剧了单一效应的负面影响。因此，建议未来需要进行长期的多因素实验，从而评估土壤微生物多样性对全球变化的响应，因为多个全球变化因子通常是同时发生的。

　　图4 全球变化因子对土壤微生物群落影响的概念示意图

　　图5 土壤细菌（左）和真菌（右）多样性对全球变化因子（二氧化碳（eCO₂）升高、气候变暖、氮添加量（eN，即氮沉降量）升高、干湿循环、干旱、降水及其多因素间交互效应的响应

　　该系列成果已发表在国际期刊Soil Biology and Biochemistry和Agriculture, Ecosystems & Environment上。该研究工作得到了中国科学院战略性先导科技专项、国家自然科学基金、国重培育项目、中科院西部之光等项目的资助。

　　相关文章链接：

　　1 Yang Yang, Liang Chao, Wang Yunqiang, Cheng Huan, An Shaoshan*, Chang Scott X. Soil extracellular enzyme stoichiometry reflects the shift from p- to n-limitation of microorganisms with grassland restoration. Soil Biology and Biochemistry, 2020, 149, 107928. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2020.107928.

　　2 Yang Yang, Li Ting, Wang Yunqiang*, Cheng Huan, Chang Scott X., Liang Chao, An Shaoshan*. Negative effects of multiple global change factors on soil microbial diversity. Soil Biology and Biochemistry, 2021: 108229. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2021.108229.

　　3 Yang Yang, Li Ting, Wang Yunqiang*, Dou Yanxing, An Shaoshan. Linkage between soil ectoenzyme stoichiometry ratios and microbial diversity following the conversion of cropland into grassland. Agriculture Ecosystems & Environment, 2021, 314, 107418. https://doi.org/10.1016/j.agee.2021.107418.